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Né à Buenos Aires (Argentine) à l'équinoxe de printemps 1960, Dominic Miller tâte de la guitare acoustique à l'âge de onze ans. Ses parents mélomanes et d'origine anglaise déménagent pour le Wisconsin avant de s'installer à Londres.
Admis au Berklee College of Music à Boston (Massachusetts) où il suit les cours du Brésilien Sebastiao Tapajos, Dominic Miller revient à Londres terminer ses études musicales à la Guildhall School of Music de Londres, puis intègre la scène pop rock locale en devenant un musicien de studio très prisé.
Successivement, Miller joue dans les années 1980 avec World Party, King Swamp, Phil Collins (sur le premier album ...But Seriously) et The Pretenders. A partir de 1990, il accompagne Sting sur album et en tournée (il coécrit « Shape of My Heart »), et fait ainsi connaissance avec Manu Katché et Pino Palladino. En 1993, il enregistre son premier album First Touch, un opus largement acoustique publié deux ans après, suivi de Second Nature en 1999 et New Dawn en 2002, avec son collègue Neil Stacey.
L'année suivante, le guitariste au toucher délicat hérité des grands stylistes se penche sur les partitions classiques de J. S. Bach, Albinoni, Beethoven et Elgar sur l'album Shapes. Sa relecture de l'Adagio d'Albinoni, placé au générique du film Gallipoli de Mel Gibson, accompagne le succès du disque aux cent mille ventes. En 2004, le musicien anglo-argentin aborde un autre univers dans Third World, consacré aux musiques du monde. Fourth Wall suit en 2006, puis In a Dream en 2008, avec le pianiste et compositeur américain Peter Kater. Désormais installé en France, Dominic Miller poursuit discrètement son chemin solo avec November (2010), 5th House (2012) et Ad Hoc (2014). En 2016 paraît Hencho en Cuba, teinté d'influences latines. Il signe ensuite avec le label ECM pour lequel il enregistre l'album Silent Light (2017).